Producida desde 1937 a 1940, y nuevamente después de la II Guerra Mundial hasta 1955. Aproximadamente se vendieron 100,000 motos R 35 hasta 1955; se le considera uno de los modelos más exitosos de BMW. Se usó particularmente por la policía y el ejército. Su producción renació después de la contienda y continuó en la Alemania Democrática con las siglas BMW, como pago por reparación de daños. A partir de 1950 se utilizaron las siglas EMW (Eisenach Motor Werke) y el emblema con colores rojo y blanco en lugar de los tradicionales azul y blanco. Como BMW fueron producidos 15,386 hasta 1940, y cerca de 80,000 más con posteridad a la Guerra.
La numeración utilizada por BMW comienza con la serie 300XXX y la que se usó en la Alemania Democrática empieza con la serie 200XXX, condición que se ha vuelto punto de controversia entre los coleccionistas de este modelo.